Театр создан в 1944 году решением облисполкома Ленинградской области. До 1956 был передвижным. В 1973 главным режиссером театра стал ученик Г. Товстоногова Е. Падве, привлекший к сотрудничеству молодого режиссера Л. Додина. В 1975 году Додин поставил в МДТ спектакль «Разбойник» по пьесе К. Чапека, а в 1983 стал художественным руководителем. Практически каждый спектакль театра в постановке Додина становился событием театральной жизни в стране и за рубежом. Театр отмечен Государственной премией СССР (1986), премией Лоуренса Оливье (1988), региональной английской театральной премией (1992), Государственной премией РФ («Gaudeamus», 1993), итальянской театральной премией UBU (1993), премиями Международного театрального фестиваля БИТЕФ в Югославии (1995), «Золотая Маска» (1998–2000, 2002–2004, 2007) и другими. Гастролировал более чем в 60 городах мира, участвовал в престижнейших международных фестивалях, в том числе в Авиньоне, в 1994 открывал возобновленные в Париже «Русские сезоны». В 1998 присвоен статус Театра Европы.