Театр открылся в 1950 году в здании на Тверском бульваре, где с 1914 по 1950 год играл знаменитый Камерный театр А. Я. Таирова и А. Г. Коонен. Коллектив возглавляли В. Ванин, Б. Бабочкин, М. Туманов. В труппе блистали Л. Скопина, О. Викландт, Ф. Раневская, Б. Чирков, Л. Марков, В. Носик и другие. На этой сцене родился спектакль А. Дикого «Тени» по Салтыкову-Щедрину, М. Кнебель поставила своего знаменитого «Иванова». В 1960 году в театр пришел режиссер Борис Иванович Равенских. С «золотым десятилетием Равенских» связана эпоха высокой романтики и необыкновенной популярности Театра Пушкина. Художественными руководителями были Б. Толмазов, А. Говорухо, Б. Морозов, в 1982–2000 годах – Ю. Еремин, в 2001– 2010 годах – Р. Козак.